晚些时候，支遁又移居石城山，修建栖光寺。闲居山寺，游心禅院丝林；食野果，饮溪水，浪志无生。在这期间，他注释了《安般经》、《四禅经》等经文，并著《即色游玄论》、《圣不辩知论》、《道行旨归》、《学道戒》等著作。

支遁又来到山阴，讲说《维摩经》。支遁作主讲的法师，许询作唱经的都讲。支遁每阐明一义理，四座无不心悦诚服，都认为许询再提不出驳难；许询每设一驳难，众人都以为支遁无法阐明。如此一来一往，二人难分上下。听讲的人只顾赞叹二人的连珠妙语，却顾不上辨别义理何在。

到晋哀帝即位时（362），哀帝多次派使者，敦请支遁到京城。支遁到京师后住东安寺，宣讲《道行波若经》，朝野士庶、僧侣居士莫不悦服。王濛预先构思好一些精妙玄理，并设计了华丽的词藻，去找支遁交谈。王濛说了几百句话，自认为都是高明的玄理和不凡的言辞，一定能驳倒支遁。支遁缓缓地说：“我和先生一别多年，您的义理言谈一点儿也没有长进。”王濛满面羞惭而退，感叹道：“支遁是佛教界王弼、何晏一流人物啊！”

郗超问谢安：“支遁在玄谈上与嵇康（竹林七贤之一）相比怎么样？”谢安回答说：“嵇康须不断努力，才能赶上支遁。”郗超又问：“殷浩与支遁相比又如何？”谢安回答说：“如果论娓娓而谈，恐怕殷浩要胜过支遁；若论卓然有识，支遁要超过殷浩。”郗超后来在给亲友的信中说：“支遁法师神理所通，玄拔独悟。数百年以来，绍明大乘佛法，令真理不绝，唯此一人而已。”

支遁在京师住了将近三年，又回到东山。临行前上书给皇上告辞。皇上即下诏准许，并赐给很多钱物，发遣支遁，当时的社会名流都来到长江边上的征虏亭为他饯行。蔡子叔先来，坐在离支遁很近的地方，谢万后到，正值蔡子叔起身，谢万就坐在蔡子叔的座位上。过了一会儿，蔡子叔又回来了，见谢万坐在他的位置上，就连座位和谢万一起举起来掷到一边，谢万也不介意，支遁为当时的贤达之士所钦慕到如此地步。

随后支遁来到剡山，优游于林泽之间。别人送给支遁一匹骏马，支遁很喜欢，就把骏马养起来，有人却说：“出家人养马，很不得体。”支遁说：“我只是爱它的神气俊迈才养它的。”后来又有人送给支遁一只仙鹤，支遁对仙鹤说：“你是凌云冲天的飞禽，怎能作为人们的玩物欣赏？”于是他放飞了仙鹤。

支遁年轻的时候，曾与师父有过一次辩论，他说人们吃鸡蛋，并不是杀生。师父也不能说服他。师父去世后，又显形来见他，着一只鸡蛋掷在地上，蛋壳摔破，雏鸡跳出来，倾刻之间又什么都没有了。支遁由此而感悟，从此坚持素食终生。

支遁一次路过余姚坞，在坞中住了一夜，到第二天早上还在坞中，迟迟不肯离去，有人问他，他回答说：“过去谢安多次在此与我会面，现在，触景生情，怎能不想呢？”后来支遁病重时，又回到坞中，在东晋废帝太和元年（366）圆寂，终年五十三岁。支遁去世后，郗超为他作序传，袁宏作铭赞，周昙宝作诔文。